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Als sein berühmtestes Werk gilt das Drehbuch für den Kriminalfilm "Chinatown" (1974) um Macht, Korruption und Affären im Los Angeles der 1930er-Jahre. Roman Polański führte Regie, Jack Nicholson und Faye Dunaway waren die Hauptdarsteller. Der Film holte elf Oscar-Nominierungen, doch als einziger der Nominierten gewann Towne die Trophäe für das Original-Drehbuch.
Towne schrieb mehrere Drehbücher für Filme mit Tom Cruise, darunter "Tage des Donners", "Die Firma" und "Mission: Impossible". Auch mit Warren Beatty ("Shampoo", "Der Himmel soll warten") und Jack Nicholson arbeite er mehrmals zusammen. Towne wurde auch angeheuert, um Drehbüchern den letzten Schliff zu geben, etwa bei der Produktion von Klassikern wie "Bonnie und Clyde" und "Der Pate".
Der Autor trat ebenfalls als Regisseur hinter die Kamera. Mit Mel Gibson, Michelle Pfeiffer und Kurt Russell drehte er den Actionfilm "Tequila Sunrise" (1988). Für das Einwanderer-Drama "Ask the Dust" holte er 2006 Stars wie Salma Hayek, Colin Farrell und Donald Sutherland vor die Kamera.
Neben seinem Oscar-Triumph mit "Chinatown" hatte Towne drei weitere Oscar-Chancen mit den Drehbüchern für "Das letzte Kommando", "Shampoo" und für "Greystoke – Die Legende von Tarzan, Herr der Affen". Towne hatte mehrere Jahre an dem Skript für die Tarzan-Komödie geschrieben, sich dann aber mit den Produzenten überworfen. Er zog seinen Autorennamen zurück und gab im Abspann des Films stattdessen den Namen seines Hundes - "P.H. Vazak" - ein. Unter diesem Pseudonym war Towne 1985 im Oscar-Rennen. Der Preis ging am Ende an das Drehbuch für "Amadeus".
